Благовещенский монастырь в Супрасле был основан в деревне Грудек брестским старостой, новогрудским воеводой и маршалком Великого Княжества Литовского, Александром Ивановичем Ходкевичем в 1498-ом году. Первоначально была построена деревянная церковь имени Ивана Богослова в честь духовного защитника отца Александра Ходкевича, воеводы киевского, Ивана Ходкевича. Из Киева Александр Ходкевич пригласил в монастырь монахов Киево-Печерской лавры.
Вскоре, по просьбе игумена Порфирия Сегени, монастырь перенесли в более спокойное место под названием Сухой Град, на левом берегу реки Супрасль. Тут, в период с 1505 по 1511 год, на собственные средства Ходкевич построил каменную Благовещенскую церковь.
Строительство монастыря на новом месте было одобрено константинопольским патриархом Иякином и Великим князем Литовским и королем польским Сигизмундом Старым. В 1511 году Благовещенский монастырь в Супрасле был освящен. В 1516 году его освятили повторно, так как первых святителей обвинили в схизме.
В 1550-ом году к юго-восточному углу алтаря пристроили ризницу. В 1614-ом году Супральский монастырь передали униатам. В 1816-ом году монастырь снова вернули православному духовенству. Во второй половине XVIII века рядом с церковью возвели звонницу. В 1908-ом году были перестроены завершения башен церкви. В 1944-ом году Благовещенский монастырь в Супрасле взорвали отступающие войска немецкой армии. В 1984-ом году было принято решение о восстановлении храма, и первый камень заложили 4 июня 1984-го года.
Изначально размер храма был 17 х 25 метров и представлял из себя трёхапсидное здание на четырех столбах. Стены средней апсиды имели одинаковую высоту с основным объемом. По углам возвышались четыре башни цилиндрической формы. Фигурные завершения купола и башен построили позже, после того как церковь передали униатам.
Храм был построен из кирпича красного цвета в технике готической кладки. Над входом возвышались каменные хоры, подняться на которые можно было по винтовой лестнице в северо-западной башне. Для дополнительной защиты вход в церковь защищала железная решетка - герса.
В создании красочного интерьера важную роль играли фрески, созданные в середине XVI века под руководством сербского художника Нектария. Стиль его фресок был очень близок моравской школе сербской монументальной живописи. Он же, Нектарий, участвовал в создании иконостаса.
Фасады церкви в цокольной зоне украшал широкий горизонтальный пояс орнамента, который был выложен из перепаленного кирпича. Стены завершались карнизом, разделённым на отдельные части бойницами-машикулями.
В наши дни монастырь стоит на польских землях (Подляское воеводстве Белостокский повет), всего лишь в сорока километрах от границы с Беларусью.